De geschiedenis van de Glen of Imaal Terrier is gecentreerd rond het geografische gebied van de Glen of Imaal en gaat terug tot het einde van de 16e eeuw. Veel liefhebbers van de Glen of Imaal Terrier beweren dat koningin Elizabeth I rond 1570 Lowland en Vlaamse soldaten had ingehuurd om te helpen met de problemen die Engeland in Ierland had. Koningin Elizabeth I betaalde deze soldaten met stukken land die zich in de Wicklow Mountains bevonden. Dit gebied staat bekend als de Glen of Imaal. Deze soldaten brachten hun honden mee naar de Glen of Imaal en fokten deze honden na verloop van tijd met Ierse rassen, waaronder terriërs en honden. Het ras dat uiteindelijk evolueerde, was een terriër genoemd naar de glen, de Glen of Imaal Terrier. Dit terriërras is gefokt om op de vos, das en ander ongedierte te jagen. De Glen of Imaal Terrier Club of Ireland werd opgericht in 1933. De Irish Kennel Club erkende het ras officieel in 1934. De Glen, zoals deze terriërs liefkozend worden genoemd, was het derde Ierse terriërras dat algemeen werd erkend. Er zijn in het algemeen slechts vier Ierse terriërrassen die worden erkend. Het ras leed een lichte ondergang tijdens de oorlogen, maar zag een golf in de jaren zeventig en de Glen of Imaal Terriers begonnen in heel Europa te worden gezien. In 1980 gaf Engeland de Glen of Imaal Terrier de volledige rasstatus in zijn register. De Glen of Imaal Terrier zou in de jaren dertig door immigranten uit Ierland in de Verenigde Staten zijn gekomen. In de jaren zestig werd het eerste nest van Glen of Imaal Terriers opgenomen.